Past and recent demographic histories of western Mediterranean demersal chondrichthyans

Abstract

Chondrichthyans (sharks, rays and chimaeras) play a key role in marine ecosystems, since they are top predators. Because of their life-history traits (slow growth, late maturity and low fecundity), they are especially vulnerable to fishing. In the Mediterranean, which hosts 7% of living chondrichthyans, a notable change in marine ecosystems has occurred due to anthropogenic impacts, with overfishing as one of the most important. For this reason, and because these species can be an important by-catch of fisheries, the International Union for Conservation of Nature (IUCN) considers this region a key hotspot of extinction risk for chondrichthyans. This Thesis contributes to improve the scientific knowledge of chondrichthyans on the circalittoral and bathyal soft bottoms along the western Mediterranean. Methods traditionally used to study population dynamics and biological communities, jointly with molecular tools, were applied to assess the past and present status of these vulnerable species. Data and samples were obtained during the MEDITS bottom trawl research surveys, developed annually in spring-summer since 1994 throughout the four geographic sub-areas (GSAs) established by the General Fisheries Commission for the Mediterranean (GFCM) in the study area: Northern Alboran Sea (GSA01) and Alboran Island (GSA02) considered jointly as GSA01, Balearic Islands (GSA05) and Northern Spain (GSA06). A total of 33 species of demersal chondrichthyans, belonging to 13 families were identified, of which 26, 28, and 19 species were caught in GSA01, GSA05 and GSA06, respectively. Two different assemblages were detected in each GSA, corresponding to the continental shelf and slope. The highest values of diversity, abundance, and biomass were recorded on the continental shelf of GSA05 and the slope of GSA01, while GSA06 showed the lowest values at both depth strata. These results can be explained by differences in trawl fishing exploitation and types of bottom between GSAs. Biological parameters such as optimum depth, length at first maturity, and size structure are provided for the most abundant species: Scyliorhinus canicula, Galeus melastomus, Etmopterus spinax, and Raja clavata. Spatio-temporal trends show fairly stable populations over the last 20 years regarding richness, abundance and biomass, even with an increment in density of species dwelling on the continental shelf and the most abundant on the slope, but decreasing trends in some other deep water species. This can be related to the reduction of trawl fishing effort on the continental shelf over the last decades, because fishing fleet has been reduced and displaced towards deeper waters. Genetic analyses revealed contrasting population patterns in S. canicula and G. melastomus, the two most abundant chondrichthyans on the continental shelf and slope, respectively. The first species showed genetic differences and low connectivity between Alboran Sea (GSA01-GSA02) and Balearic Sea (GSA05-GSA06), while the second one did not show geographic differences. Distinct demographic histories were also detected for both species. While G. melastomus exhibited a recent population expansion, S. canicula showed stability at present, but signs of past bottleneck events. Phylogenetic results revealed a parallel evolutionary history between batoids and the Mediterranean, with two important speciation events: i) during the Eocene-Oligocene transition, when almost all genera were originated; and ii) during the Miocene, when almost all current species appeared. Depth and benthic habitats were shown as the main drivers of speciation in Raja genera, both being of equal importance alongside physical distance and geographical barriers. Molecular analysis showed the presence of 18 batoids in the western Mediterranean and revealed misidentifications based only on morphological characters, including the confirmation of Dasyatis cf. tortonesei as a valid species and the presence of Dipturus nidarosiensis in the Mediterranean

Historias demográficas pasadas y recientes de los condrictios demersales del Mediterráneo Occidental. Los condrictios (tiburones, rayas y quimeras) desempeñan un papel clave en los ecosistemas marinos, dado que son depredadores apicales. Debido a las características de su ciclo vital (crecimiento lento, madurez tardía y baja fecundidad), son especialmente vulnerables a la pesca. El Mediterráneo, que alberga alrededor del 7% de los condrictios actuales, ha sufrido cambios importantes en sus ecosistemas marinos, causados por los impactos antropogénicos, entre los cuales la sobrepesca es uno de los más importantes. Por esta razón, y debido a que estas especies son capturadas frecuentemente de forma accidental en las pesquerías, la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) considera esta región como un punto clave de riesgo de extinción para los condrictios. Esta Tesis contribuye a mejorar el conocimiento científico de los condrictios en los fondos circalitorales y batiales del Mediterráneo Occidental. Se han aplicado métodos tradicionales de estudio de dinámica de poblaciones y comunidades biológicas, así como herramientas moleculares, con el propósito de evaluar la situación pasada y presente de estas especies vulnerables. Los datos y muestras se obtuvieron durante las campañas de investigación MEDITS, con arte de arrastre de fondo, realizadas anualmente desde 1994 en primavera-verano, a lo largo de cuatro sub-áreas geográficas (GSAs), establecidas por la Comisión General de Pesca para el Mediterráneo (CGPM) en el área de estudio: Norte del Mar de Alborán (GSA01) e Isla de Alborán (GSA02), considerados conjuntamente como GSA01, Islas Baleares (GSA05) y Norte de España (GSA06). Se han identificado un total de 33 especies de condrictios demersales, pertenecientes a 13 familias, de los cuales 26, 28 y 19 especies fueron capturados en la GSA01, GSA05 y GSA06, respectivamente. Se han detectado dos comunidades diferentes en cada GSA, que corresponden a la plataforma continental y al talud. Los valores más altos de diversidad, abundancia y biomasa se han obtenido en la plataforma continental de la GSA05 y en el talud de la GSA01, mientras que la GSA06 ha mostrado los valores más bajos en ambos estratos batimétricos. Estos resultados se pueden explicar por las diferencias en el esfuerzo de la pesca de arrastre y los tipos de fondo entre estas GSAs. Se han estimado parámetros biológicos (profundidad optima, talla de primera madurez y frecuencia de tallas) de las especies más abundantes: Scyliorhinus canicula, Galeus melastomus, Etmopterus spinax y Raja clavata. Las tendencias espacio-temporales muestran poblaciones bastante estables durante los últimos 20 años con respecto a la riqueza de especies, abundancia y biomasa, incluso con un aumento de la densidad de especies que habitan la plataforma continental y en la especie más abundante en el talud, pero con tendencias decrecientes en algunas otras especies de gran profundidad. Esto se puede relacionar con la reducción del esfuerzo de la pesca de arrastre en la plataforma continental durante las últimas décadas, a causa de la disminución de la flota y de su desplazamiento hacia aguas más profundas. Los análisis genéticos han mostrado que S. canicula y G. melastomus, las dos especies de condrictios más abundantes de la plataforma continental y el talud, respectivamente, tienen patrones poblacionales distintos. La primera ha presentado diferencias genéticas y baja conectividad entre el Mar de Alborán (GSA01-GSA02) y el Mar Balear (GSA05-GSA06), pero la segunda especie no ha mostrado estas diferencias geográficas. También se ha detectado una historia demográfica distinta entre ambas especies. Mientras que G. melastomus ha tenido una expansión poblacional reciente, S. canicula muestra mayor estabilidad, pero con evidencias de haber sufrido eventos de cuello de botella en el pasado. Los resultados filogenéticos han mostrado una historia evolutiva paralela de los batoideos y el Mediterráneo, con dos importantes eventos de especiación: i) durante la transición Eoceno-Oligoceno, cuando se originaron casi todos los géneros; y ii) durante el Mioceno, cuando aparecieron casi todas las especies actuales. Se ha demostrado que la profundidad y los hábitats bentónicos son los principales factores de especiación en el género Raja, siendo de igual importancia que las barreras geográficas y la distancia física. El análisis molecular ha demostrado la presencia de 18 especies de batoideos en el Mediterráneo Occidental y ha evidenciado identificaciones erróneas basadas sólo en caracteres morfológicos. Se ha confirmado Dasyatis cf. tortonesei como especie válida y la presencia de Dipturus nidarosiensis en el Mediterráneo

Històries demogràfiques passades i recents dels condrictis demersals de la Mediterrània Occidental. Els condrictis (taurons, rajades i quimeres) tenen un paper clau en els ecosistemes marins, ja que són depredadors apicals. Per les característiques del seu cicle vital (creixement lent, maduresa tardana i baixa fecunditat), són especialment vulnerables a la pesca. La Mediterrània, on hi ha al voltant del 7% dels condrictis actuals, ha sofert canvis importants en els seus ecosistemes marins, causats pels impactes antropogènics, entre els quals la sobrepesca és un dels més importants. Per aquesta raó, i pel fet que aquestes espècies són capturades freqüentment de forma accidental a les pesqueries, la Unió Internacional per a la Conservació de la Naturalesa (IUCN) considera aquesta regió com un punt clau de risc d'extinció per als condrictis. Aquesta Tesi contribueix a millorar el coneixement científic dels condrictis en els fons circalitorals i batials de la Mediterrània Occidental. S'han aplicat mètodes d'estudi tradicionals de dinàmica de poblacions i comunitats biològiques, així com eines moleculars amb el propòsit d'avaluar la situació passada i present d'aquestes espècies vulnerables. Les dades i mostres s’han obtingut durant les campanyes d'investigació MEDITS, amb art de ròssec de fons, realitzades anualment des del 1994 a la primavera-estiu, al llarg de quatre subàrees geogràfiques (GSAs) establertes per la Comissió General de Pesca per a la Mediterrània (CGPM) en l'àrea d'estudi: Nord de la Mar d'Alborán (GSA01) i Illa d'Alborán (GSA02), considerats conjuntament com GSA01, Illes Balears (GSA05) i Nord d'Espanya (GSA06). S'han identificat un total de 33 espècies de condrictis demersals, que pertanyen a 13 famílies, de les quals 26, 28 i 19 espècies van ser capturades a les GSA01, GSA05 i GSA06, respectivament. A cada GSA s'han detectat dues comunitats diferents, que corresponen a la plataforma continental i al talús. Els valors més alts de diversitat, abundància i biomassa s'han obtingut en la plataforma continental de la GSA05 i en el talús de la GSA01, mentre que la GSA06 ha mostrat els valors més baixos en ambdós estrats batimètrics. Aquests resultats es poden explicar per les diferències en l'esforç de la pesca de ròssec i els tipus de fons entre aquestes GSAs. S'han estimat paràmetres biològics (profunditat òptima, talla de primera maduresa i freqüència de talles) de les espècies més abundants: Scyliorhinus canicula, Galeus melastomus, Etmopterus spinax i Raja clavata. Les tendències espai-temporals mostren poblacions bastant estables durant els últims 20 anys pel que fa a la riquesa d'espècies, abundància i biomassa, fins i tot amb un augment de la densitat d'espècies que habiten la plataforma continental i l'espècie més abundant al talús, però amb tendències decreixents en algunes altres espècies de gran profunditat. Això es pot relacionar amb la reducció de l'esforç de la pesca de ròssec en la plataforma continental durant les últimes dècades, a causa de la disminució de la flota i del seu desplaçament cap a aigües més profundes. Les anàlisis genètiques han mostrat que S. canicula i G. melastomus, les dues espècies de condrictis més abundants en la plataforma continental i el talús, respectivament, tenen patrons poblacionals diferents. La primera ha presentat diferències genètiques i baixa connectivitat entre la Mar d'Alborán (GSA01-GSA02) i la Mar Balear (GSA05-GSA06), però la segona espècie no ha mostrat aquestes diferències geogràfiques. També s'ha detectat una història demogràfica diferent entre ambdues espècies. Mentre que G. melastomus ha tingut una expansió poblacional recent, S. canicula mostra major estabilitat, però amb evidències d'haver sofert esdeveniments de coll de botella en el passat. Els resultats filogenètics han mostrat una història evolutiva paral•lela dels batoïdeus i la Mediterrània, amb dos importants esdeveniments d'especiació: i) durant la transició Eocè-Oligocè, quan es van originar gairebé tots els gèneres; i ii) durant el Miocè, quan van aparèixer la majoria de les espècies actuals. S'ha demostrat que la profunditat i els hàbitats bentònics són els principals factors d'especiació en el gènere Raja, sent d'igual importància que les barreres geogràfiques i la distància física. L'anàlisi molecular ha demostrat la presència de 18 espècies de batoïdeus a la Mediterrània Occidental i ha evidenciat identificacions errònies basades només en caràcters morfològics. S’ha confirmat Dasyatis cf. tortonesei com a espècie vàlida i la presència de Dipturus nidarosiensis a la Mediterrània